Роль визуализационных факторов риска (IDRF) в планировании хирургического этапа лечения шейных форм нейробластомы

Нейробластома (НБ) – третье по частоте встречаемости злокачественное заболевание в педиатрической практике, однако локализация этой опухоли на шее встречается не более чем в 10% случаев от всех НБ, в связи с чем анализ данных пациентов этой когорты представляет определенные трудности.
Цель исследования. Целью нашего исследования явилось определение влияния визуализационных факторов риска (IDRF), выявляемых при помощи инструментальных методов исследований, таких как ком- пьютерная томография и магнитно-резонансная томография, на результаты хирургического этапа лечения НБ шейной локализации.
Материал и методы. Проведено ретроспективное одноцентровое исследование, в рамках которого были изучены архивные медицинские документы 30 пациентов в возрасте от 0 до 18 лет, прошедших хирурги- ческий этап лечения НБ шейной и шейно-медиастинальной локализации в условиях НМИЦ ДГОИ им. Дм. Рогачева за период с января 2012 по июнь 2025 г. с оценкой результатов предоперационного обследования, а также особенностей интра- и послеоперационного течения, проведен анализ полученных данных, а также сопоставление их с данными, опубликованными в мировой литературе.
Результаты. У 80% пациентов были обнаружены IDRF (image-defined risk factors), из них у 33% – по 1 фактору риска (ФР), почти у 42% – 2 ФР, у 25% – более 2 ФР. Всем пациентам без обнаруженных на предоперационном этапе ФР, а также всем пациентам с 1 ФР было выполнено тотальное удаление образования. Макроско- пически полное удаление опухоли среди пациентов с двумя ФР удалось выполнить лишь 80% пациентов и 30% пациентов более чем с двумя ФР. Полученные результаты позволили постановить, что увеличение числа ФР по результатам предоперационного обследования отрицательно влияют на результаты хирургического лечения, кроме того, удлиняя продолжительность операции на 34%, увеличивая объем кровопотери в 5,5 раза и процент послеоперационных осложнений в 3,4 раза. Дальнейшего изучения требует влияние отдельных групп ФР на полученные результаты.
Заключение. Накопленный за 13 лет уникальный опыт хирургического лечения НБ шейной локализации позволяет оценивать наши результаты и сравнивать их с небольшим количеством данных, обнаруженных в литературе, отмечая схожие результаты с мировыми данными. Ключевые слова: нейробластома, шейная, шейно-медиастинальная локализация, визуализационные факторы риска, внеорганные опухоли мягких тканей шеи
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Финансирование. Это исследование не потребовало дополнительного финансирования.

Neuroblastoma is the third most common malignancy in children; however, cervical localization of this tumor occurs in no more than 10% of all NB cases, which makes the analysis of data of this patients’ cohort particularly challenging.
Objective. The aim of our study was to determine the correlation between the image-defined risk factors (IDRF) identified by computed tomography and magnetic resonance imaging and the results of the surgical treatment of cervical neuroblastoma.
Material and methods. This retrospective, single-center study includes the archival medical records of 30 patients aged from 0 to 18 years who underwent surgical treatment for cervical and cervicomediastinal neuroblastoma at the Dm. Rogachev National Medical Research Center of Pediatric Hematology, Oncology, and Immunology between January 2012 and June 2025, with the assessment of the preoperative examination results along with the intra- and postoperative course. The obtained data were analyzed and compared with data published in the international literature.
Results. IDRFs were detected in 80% of patients; of these, 33% had 1 risk factor, nearly 42% had 2 factors, and 25% had more than 2 factors. All patients without RFs detected during the preoperative stage, as well as all patients with one RF, underwent gross total resection of the tumor. Macroscopically complete tumor resection was achieved in only 80% of patients with two risk factors and in 30% of patients with more than two risk factors. The obtained results allowed us to conclude that an increase in the number of risk factors based on the preoperative examination results negatively affects the surgical outcomes, prolongs the operating time by 34%, increases blood loss by 5.5 times, and raises the rate of postoperative complications by 3.4 times. The influence of individual groups of risk factors on the results requires further study.
Conclusion. The unique experience of surgical treatment of cervical NBs accumulated over 13 years allows us to evaluate our results and compare them with the limited data available in the literature, noting similarities with global findings.
Keywords: neuroblastoma, cervical localization, cervicomediastinal localization, image-defined risk factors, soft tissue neck masses
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Financing. This study received no external funding.

Нейробластома (НБ) занимает третье место среди онкологи- ческих заболеваний после лейкозов и опухолей центральной нервной системы, являясь самой часто встречаемой экстракра- ниальной сóлидной опухолью у детей [1]. На долю НБ приходит- ся до 10% от всех случаев злокачественных новообразований в детской популяции [2]. Локализация образования в области шеи встречается довольно редко (5–10%), по сравнению с забрюшинным (65%) и торакальным (15%) расположением [3]. Нейрогенные опухоли могут быть сóлидными, кистозно- солидными и полностью кистозными, кроме того, возможно динамическое изменение структуры опухоли [4]. Важную роль в диагностике НБ играют инструментальные методы обследований. В качестве скрининга используют ультразвуковое сканирование (УЗИ) как широко доступный и неинвазивный метод. УЗИ позволяет определить наличие образования и предварительно оценить его размеры, структуру опухоли, а также заподозрить метастатические изменения в лимфатических узлах [5]. Мультиспиральная компьютерная томография/компьютерная томография (МСКТ/КТ) или магнитно-резонансная томография (МРТ) обеспечивают более детальное представление о связи опухоли с окружающими тканями, указывает на наличие или отсутствие визуализационных факторов риска IDRF (image- defined risk factors) [6]. Ряд исследователей утверждают, что МРТ является более информативным методом исследования по сравнению с МСКТ, позволяя выявить большее число IDRF и с большей точностью спланировать дальнейшую тактику лечения пациента [7]. Визуализационные факторы риска (ФР), разработанные T. Monclair и соавт. стали важным инструментом для предо- перационного планирования и прогнозирования возможных хирургических осложнений [8]. Они легли в основу классифи- кации НБ INRGSS (International Neuroblastoma Risk Group Staging System), учитывающей оценку синтопии опухоли и предопераци- онной распространенности НБ (табл.). Наличие ФР увеличивало частоту послеоперационных осложнений и снижала вероятность радикального удаления опухоли [9]. Для шейной локализации определены IDRF, связанные с вовлечением магистральных сосудов (обхват сонной, под- ключичной и/или позвоночной артерий >50% и/или сдавление внутренней яремной вены до отсутствия видимого просвета последней) и нервных структур (инвазия в плечевое сплете- ние, интравертебральное распространение), а также связанные с компрессией трахеи (рис. 1). Кроме того, при НБ в области шеи ФР являются распространенность опухоли на область основания черепа, а также сужение спинномозгового канала более чем на 1/3 при интравертебральном распространении. К IDRF для всех шейно-медиастинальных форм НБ относится рост в двух зонах: шея и грудная клетка [11–13]. В литературе недостаточно освещенным остается вопрос определения возможного объема оперативного вмешательства у пациентов при НБ шейной локализации в зависимости от наличия или отсутствия IDRF и различных групп риска, вероятно, ввиду редкого развития опухоли в данном анатомическом регионе. Помимо этого, недостаточная детализация IDRF для шейных форм нейробластом затрудняет прогнозирование хирургических осложнений. Целью данной работы явился анализ влияния IDRF на хирургический этап лечения НБ шейной и шейно-медиастинальной локализации у детей, которым операции по поводу заболевания выполнялись в условиях НМИЦ ДГОИ им. Дмитрия Рогачева. Материал и методы Проведено одноцентровое когортное ретроспективное исследование архивных медицинских документов 30 детей, прошедших хирургический этап лечения шейных форм НБ в условиях НМИЦ ДГОИ им. Дмитрия Рогачева за период с 2012 по июнь 2025 г. Критерии включения в исследование: возраст пациентов от 0 месяцев до 18 лет, гистологически верифицированная в патологоморфологическом отделении НМИЦ ДГОИ им. Дм. Рогачева НБ или ганглионейробластома (ГНБ) с локализацией в области шеи или шеи и средостения, операции в объеме макроскопически тотальной, субтотальной или циторедуктивной резекции НБ или ГНБ шеи или шейно-медиастинальной локализации. Критерии невключения: пациенты с метастазами НБ в лимфоузлы шеи с первичной нецервикальной локализацией. Критерии исключения: операции в объеме биопсии НБ или ГНБ шеи или шейно-медиастинальной локализации. Среди 30 пациентов (15 мальчиков и 15 девочек) в возрасте до 1 года на момент первого проявления заболевания были 15 пациентов. Медиана возраста на момент манифестации заболевания составила 21,25 мес. (1,5–108 мес.). Из 30 пациентов у 10 (33,3%) НБ распространялась в область средостения. Результаты В ходе исследования были оценены результаты хирургических вмешательств, такие как возможность полного удаления опухоли, длительность операции и объем кровопотери, послеоперационные осложнения, а также их зависимость от наличия IDRF. По результатам предоперационной визуализации у 24 (80%) пациентов отмечалось наличие IDRF (группа №1), при этом у 8 пациентов число IDRF составило 1, у 10 пациентов – 2 и у 6 пациентов – более 2. ФР у 6 пациентов IDRF отсутствовали (группа №2). Подавляющему большинству пациентов (80%) было выполнено макроскопически полное удаление образования. Полное удаление опухоли у пациентов с 1 ФР было выполнено в 8 (100%) случаях, с 2 – в 8 (80%), у пациентов более чем с 2 ФР – лишь в 2 (30%) случаях. У оставшихся 6 пациентов с полным удалением опухоли ФР отсутствовали. Из 6 пациентов, которым не удалось выполнить макроскопически полное удаление, у 2 число IDRF было равно 2, у 4 – более 2 (рис. 2). В нашей работе у 43% пациентов были те или иные интраоперационные технические сложности, например, ранение внутренней яремной вены, или послеоперационные осложнения, в основном связанные с парезами каудальной группы черепных нервов. В группе № 1 послеоперационные осложнения наблюдались у 54% пациентов (n=13). В группе №2 у 6 (100%) пациентов осложнений не было (рис. 3). Большее число IDRF также негативно сказывалось на проценте интраоперационных критериев оценки и послеоперационных осложнений (рис. 4). Длительность операции и объем кровопотери были значительно ниже у пациентов без наличия IDRF. В группе 1 (наличие предоперационных IDRF) среднее время операции составило 161,04 минуты, средняя кровопотеря – 51,87 мл, в группе 2 (отсутствие предоперационных IDRF) среднее время операции составило 120,83 минуты, средняя кровопотеря – 9,187 мл (рис. 5, 6). Обсуждение Вопрос радикальности хирургического вмешательства при шейной форме НБ стоит довольно остро. Основные сложности в лечении шейных форм НБ представляют хирургические риски, обусловленные в т.ч. тесной взаимосвязью органов и структур на шее (дыхательные и пищевые пути, магистральные сосуды, кровоснабжающие головной мозг, каудальная группа черепных нервов). Несмотря на то что группа по изучению детского рака COG (Children Oncology Group) предлагает избегать калечащих операций у пациентов из группы наблюдения [14], существуют работы, указывающие на улучшение общей выживаемости при макроскопически полном удалении опухоли даже при 3-й стадии НБ [15]. Крайне важным становится правильная предоперационная оценка визуализации на основе существующих ФР. Ввиду редкости данной патологии публикаций по теме крайне мало, а отсутствие единого взгляда на проблематику не позволяет сравнивать результаты с другими коллегами. Так в работе J.R. Jackson и соавт. [16] частота осложнений достигает 83%, но такой высокий процент осложнений обусловлен малой выборкой (3 пациента) и учетом послеоперационного синдрома Горнера (птоз, миоз, энофтальм) как осложнения после операции. Мы же синдром Горнера считает закономерным течением послеоперационного периода у этих пациентов, связанным с диссекцией структур в области симпатического ствола [1], тем более, что при катамнезе у части пациентов удается отследить нивелирование проявлений этого синдрома. Если сравнивать взаимосвязь IDRF с хирургическими результатами при НБ других локализаций, то ряд авторов также связывают наличие IDRF с учащением послеоперационных осложнений или невозможностью макроскопически полного удаления НБ забрюшинной локализации и области заднего средостения, а также ограничением возможностей малоинвазивных хирургических доступов [17]. D. Parhar и соавт. (2020) провели мета-анализ 19 ретроспективных исследований (n=1132), по результатам которого было показано, что при наличии IDRF вероятность неполной резекции опухоли возрастала в 2,45 раза, а вероятность интраоперационных осложнений увеличивалась в 2,3 раза. В то же время бессобытийная и общая выживаемость уменьшились в 2,08 и в 2,44 раза соответственно [18]. Схожие результаты были получены в исследовании Ch. Chidiac и соавт. (2023). Была выявлена значимая связь между увеличением числа IDRF и ухудшением результатов оперативного вмешательства. Однако авторы отмечают, что по результатам их исследования не все пациенты с IDRF одинаковы. IDRF были разделены на 4 категории: распространенные, инфильтративные, неврологические и сосудистые. Последняя категория была сопряжена с большим числом послеоперационных осложнений по сравнению с несосудистыми (26,7% против 0%), в то время как неврологическая категория уменьшала объем резицируемой опухоли (57,14% против 90,48%). Также исследователи разделили пациентов по числу IDRF на две группы >5 и <5 IDRF. Среди 28 пациентов с НБ (9 из которых с поражением в области шеи и шейно-грудной области) 13 пациентов с IDRF<5 имели схожие интраоперационные и послеоперационные показатели, как и группа с отрицательным IDRF. Таким образом, исследователи пришли к выводу, что в контексте планирования хирургического вмешательства важно не только наличие или отсутствие IDRF, но и вид IDRF и их количество [19]. Внимания заслуживает работа под авторством S.S. Qureshi, в которой рассматриваются результаты хирургического лечения 16 пациентов с шейной и шейно-медиастинальной формами НБ в течение 6 лет. IDRF в количестве от 1 до 4 были обнаружены у 81% пациентов, у 62% было выполнено макроскопически полное удаление опухоли, у 38% – удаление более 95%. Осложнения возникли в 25% случаев и были преимущественно связаны с повреждением черепных нервов и проявлялись нарушением глотания [20]. В нашей когорте из 30 пациентов IDRF были обнаружены у 24 (80%) пациентов, при этом в 50% случаев число IDRF превышало 1, лишь у 6 пациентов число IDRF было более 2 (20% пациентов). Наиболее часто регистрируемым ФР у пациентов нашего исследования было вовлечение магистрального сосудистого пучка (ФР В1) – в 17 (56,7%) случаях, реже всего встречались пациенты с интравертебральным распространением и сдавлением трахеи на уровне шеи – 2 (6,7%) случая. У всех пациентов с IDRF группы B1 основная проблема была связана с вовлечением в патологический процесс внутренней яремной вены. У 3 пациентов это привело к перевязке и пересечению внутренней яремной вены в процессе удаления опухоли в связи с тромбированием ее просвета из-за длительного сдавления. У 4 пациентов развилось интраоперационное осложнение, связанное с ранением внутренней яремной вены с последующим ушиванием линейного дефекта, причем в одном случае у пациента на предоперационном этапе не был установлен ФР В1. Во всех случаях обхвата опухолью сонной артерии выполнялся прецизионный артериолиз сонной артерии с сохранением ее целостности. Такой подход к артериальной магистрали мы считаем единственно правильным для пациентов с НБ шеи. Нарушение глотания у пациентов в нашей когорте развилось в 10% случаев. Интраоперационные сложности, с которыми приходится сталкиваться хирургу при удалении НБ шейной и шейно-медиастинальной локализации не всегда влекут за собой развитие послеоперационных осложнений, однако требуют пристального изучения и внимания для правильной оценки и интерпретации ФР по данным предопераицонных визуализационных методов исследований. Большее число IDRF ограничивают возможность макроскопически полного удаления опухоли. Все 6 пациентов, которым не удалось выполнить макроскопически полное удаление опухоли, имели 2 и более визуализационных ФР. У пациентов без IDRF было отмечено снижение кровопотери на 66% и уменьшение длительности оперативного вмешательства на 34%. Заключение Лечение пациентов с НБ – это системная задача современной детской онкологии. Вопрос оценки роли IDRF в планировании хирургического лечения и прогнозировании операционных рисков в борьбе с нейробластомой всех локализаций изучается хирургами по всему миру. Относительно шейных форм НБ, когда операция часто может быть первым и единственным методом лечения, тесное сотрудничество хирурга и специалиста лучевой диагностики имеет особо значение. Важной задачей остается интерпретация полученных изображений и оценка визуализационных ФР, их корреляция с планируемым объемом операции и вероятными интраоперационными сложностями. В последнее время зарубежные авторы в своих статьях стали писать о важности не столько наличия или отсутствия IDRF, сколько их подвидов. В литературе не найдено описания методов разрешения сосудистого конфликта при НБ шейной локализации, однако полученные нами результаты указывают на необходимость детализации визуализационных ФР при вовлечении магистральных сосудов на шее. Результаты нашей работы в очередной раз указывают на то, что при наличии IDRF хирургический этап лечения НБ становится сложнее, увеличивается риск возможных интраоперационных сложностей и послеоперационных осложнений, удлиняется время операции и объем кровопотери, однако само наличие IDRF не является прямым указанием на невозможность полного удаления НБ. Работа открывает новые горизонты в детальном изучении влияния отдельных групп ФР на хирургические прогнозы и указывает на необходимость централизации таких редких и сложных пациентов в стенах федерального центра с учетом накопленного опыта.