Для цитирования: Решетов И.В., Закирова А.А. Сравнительный анализ методов реконструкции
органов головы и шеи аксилярными и свободными иннервированными лоскутами. Head and neck.
Голова и шея. Российский журнал=Head and neck. Russian Journal. 2022;10(1):69–75

Успех выполнения реконструктивных микрохирургических операций в настоящее время оценивается не только выживаемостью свободных лоскутов и адекватным замещением дефектов, но также эстетическим результатом, сведением к минимуму морбидности донорских участков и, что более важно, достижением хороших функциональных результатов. Рациональным следствием этой эволюции является использование функциональных свободных реиннервируемых аутотрансплантатов. В данном литературном обзоре приведены примеры различных типов лоскутов, используемых для реконструкции органов головы и шеи от локальных к более сложным, что требует владения микрохирургической техникой, и в т.ч. восстановления чувствительных нервов.

Ключевые слова: иннервируемый лоскут, микрохирургия, коаптация нерва, восстановление чувствительности, реконструкция полости рта

The success of microsurgical reconstruction is currently assessed not only by the survival of free flaps and adequate
replacement of defects but also by the aesthetic result, donor site morbidity and functional outcome achievement.
A rational consequence of this evolution is the use of free innervated flaps. This literature review provides examples
of the use of different types of flaps for the oral cavity reconstruction, from simple ones to the more complicated
and modern, requiring microsurgical techniques, including the restoration of sensory nerves.
Key words: innervated flap, microsurgery, nerve coaptation, sensory restoration, oral cavity reconstruction

Введение

Первой операцией, с которой началось развитие свободной трансплантации тканей с выполнением микрососудистых анастомозов, принято считать пересадку первого пальца стопы в позицию утраченного первого пальца кисти, выполненную J.R. Cobbett в 1969 г. в госпитале Queen Victoria [10]. В период с 1980 по 1990 г. были уже описаны многие основные лоскуты, которые активно используются сейчас, такие как торакодорзальный лоскут (1978), лоскут гребня подвздошной кости (1978), лучевой лоскут (1981), кожно-костный малоберцовый лоскут (1983), лоскут передне-латеральной поверхности бедра (1984) и др. [21]. Стремление к улучшению функциональных результатов лечения привело к исследованиям возможности использования иннервируемых лоскутов, которые также были описаны в 1970–1980 г. [32]. Многие ранние статьи демонстрировали превосходные результаты восстановления чувствительности в перемещенных тканях, однако дискуссии о необходимости использования лоскутов с включением нерва ведутся и по сей день. В представленном литературном обзоре приведены примеры различных типов лоскутов, используемых для реконструкции органов головы и шеи от менее простых к более сложным и современным, требующим владения микро- хирургической техникой, и в т.ч. восстановления чувствительных нервов.

Аксиальные лоскуты, применяемые в реконструкции органов головы и шеи
Обширные резекции языка и органов полости рта стали популярными в 1930-х гг. благодаря работам Ward и H. Martin [27]. В то время методы реконструкции не были развиты, и эти операции носили калечащий характер. Лишь начиная с работы H.D. Gillies, стали постепенно изучаться и применяться местные и ротационные лоскуты для реконструкции дефектов головы и шеи, такие как индийский лоскут, дельтопекторальный, а также многочисленные, поэтапные или отсроченные варианты лечения [14].

Первые радикальные перемены в реконструкции органов полости рта произошли в 1979 г., когда S. Ariyan и соавт. [3] впервые описали применение кожно-мышечного лоскута большой грудной мышцы (БГМ). Реконструкция лоскутом БГМ и по сей день является универсальным, надежным и доступным методом, позволяющим достичь целей лечения в случаях местно-распространенного рака головы и шеи. Основным источником кровоснабжения БГМ является торокоакромиальная артерия и отходящие от нее грудные ветви, ход которой можно спроецировать, проведя линию от мечевидного отростка до акромиона. Лоскут может быть выделен от нижнего края БГМ до уровня ключицы и без натяжения достичь области шеи и дна полости рта. Недостатками использования данного лоскута является деформация в области шеи, как следствие – неудовлетворительный эстетический результат, наличие деформирующих рубцов донорской
зоны, когда рана ушивается с натяжением тканей, возможно развитие контрактуры шеи при послеоперационной лучевой терапии.

Применение подбородочного лоскута в онкологии для закрытия небольших и средних дефектов полости рта было впервые описано G.D. Sterne и Hall в 1996 г. [39]. Подбородочный лоскут может быть выделен шириной от 4 до 6 см в зависимости от избыточности кожи подбородочной области. Это максимальная ширина лоскута, позволяющая закрыть донорскую зону первично. В полости рта он используется для реконструкции дефектов языка, дна ротовой полости и слизистой оболочки щек в качестве кожно-фасциального или кожно-мышечного лоскута [34]. Питающей ножкой лоскута является ветвь лицевой артерии. Для обеспечения адекватной перфузии чаще всего в него включается передняя часть двубрюшной мышцы. При выполнении реконструкции подбородочным лоскутом одновременно с лимфодисекцией Ia группы лимфоузлов хирургу необходимо быть внимательным, чтобы не повредить питающую ножку. В некоторых случаях возможно выделение лоскута в начале операции, до выполнения разрезов на шее. Основным преимуществом использования является возможность забора тонкого эластичного лоскута в непосредственной близости от дефекта.

К недостаткам относится наличие волос на коже подбородочной области у мужчин и ограниченность размеров забора лоскута [36]. Лоскут грудинно-ключично-сосцевидной мышцы (ГКСМ) может быть забран в виде мышечного, кожно-мышечного, костно-мышечного и кожно-костно-мышечного лоскутов.
История применения данного лоскута насчитывает более 90 лет [19], описано его применение для реанимации лица, предотвращения синдрома Фрея, восстановления дефектов нижней челюсти и дна полости рта, закрытия кож-
но-глоточных свищей. Использование данного лоскута для реконструкции органов полости рта у онкологических больных имеет свои ограничения, такие как малая ротационная мобильность питающей ножки, ненадежная васкуляризация кожной порции и близкое расположение к лимфатическим
узлам шеи.

Еще одним часто применяемым аксиальным лоскутом в реконструкции органов головы и шеи является т.н. «эполетный» – надключичный лоскут на одноименной артерии. Лоскут был впервые описан T.D. Mutter в 1842 г. [31], однако широкое распространение методики его применения началось только в 1997 г. после работы N. Pallau и соавт.[33]. Лоскут может достигать размеров до 12 см в ширину и 35 см в длину с возможностью ротации до 180 0С. Преимуществом является забор тонкого лоскута на длинной сосудистой ножке, который подходит для реконструкции дефектов внутренней поверхности щеки, языка и дна полости рта. Не так давно H.R.N.и соавт. [2] описали результаты замещения дефектов после радикальной резекции надключичным лоскутом у 47 пациентов с распространенным раком головы и шеи, 19 из которых имели дефекты полости рта. Из осложнений лишь в 7 из 19 случаев был отмечен краевой некроз дистальной части лоскута, не требующий дополнительных хирургических вмешательств. К. Sandu и соавт. [37] также сообщили о 50 случаях восстановления органов головы и шеи надключичным лоскутом.

При этом частичный некроз был зарегистрирован в 8% случаев, а полная потеря лоскута в 4%.Одним из немногих ротационных лоскутов с возможностью реиннервации является кожно-мышечный лоскут на передних мышцах шеи, более известный в мировой литературе как подъязычный лоскут (infrahyoid flap). Впервые описан А.А. Clairmont и J. Conley в 1977 г. в качестве реиннервируемого мышечного лоскута для закрытия дефекта передней части дна полости рта с одновременной лимфодиссекцией. Однако кожно-мышечный лоскут, таким каким мы знаем его сейчас, был описан позднее, в 1986 г. Wang и соавт [11]. Лоскут включает в себя такие мышцы, как грудино-подъязычная, грудинно-щитовидная и верхнее брюшко лопаточно-подъязычной мышцы, кровоснабжается ветвями верхней щитовидной артерии и иннервируется глубокими ветвями шейной петли, осуществляющих двигательную иннервацию включаемых мышц. Обычно забор лоскута осуществляется на стороне дефекта, однако возможен и перекрестный забор. Лоскут выделяется на верхнещитовидном сосудистом пучке и проводится сквозь туннель в ротовую полость. Daganello и соавт., проведя систематический обзор, установили, что идеальная площадь лоскута составляет 7х4 см, а при ширине лоскута менее 5 см возможно закрыть донорский участок первичным натяжением с достижением благоприятного эстетического результата. Описано успешное применение лоскута для замещения дефектов менее 1/2 языка, малых и средних дефектов дна полости рта. Сообщается, что частота осложнений колеблется от 3 до 47% и в основном причиной является недостаточный венозный отток [17].

Несмотря на развитие микрохирургии, совершенствование и разработка методик использования местных осевых лоскутов для реконструкции головы и шеи продолжается. Выбор метода реконструкции всегда индивидуален, а при наличии тяжелой сопутствующей патологии и при высоком риске рецидива использование аксиальных лоскутов является предпочтительным методом лечения. Интересна модификация забора вертикального кожно-мышечного лоскута на основе трапецивидной мышцы для реконструкции сквозных дефектов ротовой полости, описанная Z.H. Yang и соавт. в 2013 г. [40]. Было представлено 16 случаев с выделением лоскута шириной до 5–7 см и длиной до 11–20 см, при этом удалось достигнуть удовлетворительного внешнего вида и восстановления функции ротовой полости, осложнений не наблюдалась. В 2017 г. S. Rao и соавт. представили новый лоскут для реконструкции полости рта – шейно-лицевой кожно-мышечный лоскут на перфоранте лицевой артерии [35]. С использованием данной методики были проопе- рированы 27 пациентов, с дефектами малого и среднего размера, включая язык, дно полости рта, слизистую оболочку щеки и альвеолярный отросток. Достигнуты удовлетворительные результаты лечения с минимальным числом осложнений, что позволяет рекомендовать этот лоскут для обогащения арсенала методов реконструкции при раке головы и шеи.

Иннервированные лоскуты, применяемые в реконструкции органов головы и шеи.
При реконструкции органов полости рта наиболее сложной задачей является восстановление тотальных и субтотальных дефектов языка. Если сложная двигательная функция языка вследствие необходимости воссоздания разнонаправленных движений в трех ортогональных проекциях не может быть восстановлена с помощью современных методов реконструкции, то сенсорная реиннервация свободных лоскутов хорошо доку- ментирована. Исследователи обнаружили, что иннервированные лоскуты приводят к более высокому уровню удовлетворенности пациентов, могут поддерживать симметричную форму реконструированного языка и способствовать более быстрому восстановлению дискриминационной чувствительности, тем самым позволяя избежать потенциальных укусов зубами и ожогов поверхности лоскутов [13]. Более того, существует наблюдение, что реиннервация улучшает контакт неоязыка с небом, зубами и щекой [25]. Некоторые исследования показали, что невротизированные мышечные лоскуты сохраняют свой первоначальный мышечный тонус и сохраняют бòльшую часть своего первоначального объема, что делает их идеальными для восстановления обширных дефектов ротовой полости, в особенности при замещение субтотальных и тотальных дефектов
языка [26].

Свободный лучевой лоскут может быть потенциально чувствительным, если анастомозировать латеральный кожный нерв предплечья с культей язычного нерва с помощью стандартных методов. Точно также свободные лоскуты антеро-латеральной поверхности бедра и лоскут прямой мышцы живота могут стать чувствительными в результате анастомозирования латерального подкожного бедренного и межреберного нервов, соответственно, с язычным нервом. Было показано, что тонкие свободные кожно-фасциальные лоскуты, такие как лучевой, могут спонтанно восстанавливать некоторые ощущения, даже если коаптация нерва не выполнялась. Однако остается неясным, действительно ли степень чувствительности, восстанавливаемая после ана- стомозирования нерва, приводит к улучшению функций речи или глотания [15].

J.H.Kim и соавт. провели исследование, в которое были включены в общей сложности 27 случаев реконструкции лучевым лоскутом предплечья у пациентов после радикального хирургического лечения по поводу рака полости рта и ротоглотки [20]. Пятнадцать лоскутов были реиннервируемыми, а остальные 12 лоскутов были нереинервируемыми. Анастомозы в 14 случаях выполнялись с язычным нервом и в одном случае – с нервами шейного сплетения. Сенсорное восстановление оценивалось по 5 субъективным ощущениям: легкое прикосновение, давление, боль, дискриминационная и температурная чувствительность. Также проводилась мор- фологическая оценка формы и пучков нервных волокон после иммуногистохимического окрашивания с протеином S-100 и нейрон-специфической енолазой. По результатам исследования, субъективная оценка восстановления чувствительности в реиннервированных лоскутах была значительно выше,чем в лоскутах без реиннервации. При гистологической оценке количество и структура нервных волокон в чувствительных лоскутах также были более выраженными.

В исследовании, проведенном F. Biglioli и соавт. [8], также сравнивались результаты лечения после восстановления дефектов языка лучевым лоскутом, 9 из которых были реиннервированными и 7 нереиннервированными. Пациенты с реиннер- вированными лоскутами были субъективно более удовлетворены результатами восстановления речи, однако обе группы пациентов имели одинаковое субъективное удовлетворение результатами восстановления глотания.P. Yu и G.L. Robb сравнивали реиннервированные свободные лоскуты переднелатеральной поверхности бедра с нереиннервированными, при этом не было выявлено различий между группами в восстановлении речи, однако показатели глотания были значительно лучше в лоскутах с иннервацией [43, 44].

Относительно количественных измерений показатели дискриминационной чувствительности при реконструкции языка реиннервированными лоскутами с переднелатеральной поверхности бедра варьируются от 2 до 4 мм, при реконструкции нереиннервированными лучевыми лоскутами– от 3,5 до 13,5 мм [32]. Интересным является факт, описанный B. Boyd и соавт., что при использовании язычного нерва в качестве реципиентного при реконструкции лучевым лоскутом дискриминационная чувствительность в неоязыке становится лучше, чем в донорском участке внутренней поверхности предплечья [5].E.I. Сhang и соавт. провели ретроспективный анализ, включающий 268 пациентов, которым в период с 2000 по 2012 г. была выполнена реконструкция языка свободными микро- хирургическими аутотрансплантатами и показали, что как речевые, так и глотательные

функции были значительно лучше в группе пациентов, которым выполнялась реконструкция реиннервированными лоскутами [9]. Авторы рекомендуют использовать лоскуты с возможностью реиннервации всякий раз, когда имеется доступ к язычному нерву, поскольку это значительно влияет на восстановление функций в послеоперационном периоде. Также авторы провели исследование, доказывающее, что у пациентов, получавших послеоперационную лучевую терапию, снижается чувствительность, однако реиннервация лоскутов все же оказалась независимым фактором, улучшающим функцию в многомерном анализе независимо от облучения.

Таким образом, E.I. Сhang и соавт. приходят к выводу, что выполнение нейрорафии является простой процедурой, которая не приводит к значительному увеличению длительности ишемии или времени операции, но может заметно улучшить функциональный результат и качество жизни пациентов.

Новые техники забора и использования свободных иннервируемых лоскутов в реконструкции органов головы и шеи
Передняя брюшная стенка является отличным ресурсом для забора микрохирургических трансплантатов. В 1989 г. I. Koshima и S. Soeda [23] впервые описали возможности забора лоскута нижней части передней брюшной стенки без включения прямой мышцы живота, так появился широко известный DIEP (deep inferior epigastric perforator flap) – кожно-жировой лоскут на перфоранте глубокой эпигастральной артерии. DIEP стал «золотым стандартом» при реконструкции молочной железы после мастэктомии. Однако возможно его применение и в реконструкции органов полости рта. Основным преимуществом данного лоскута является минимальное повреждение донорской зоны фактически с выполнением одномоментной абдоминопластики. Но его существенный недостаток для замещения дефектов головы и шеи – это короткая и ненадежная сосудистая ножка. В качестве донорского чувствительного нерва возможен забор чувствительной ветви, которая определяется в составе сосудистой ножки лоскута, либо, если ее диаметр слишком мал, возможно использование чувствительных ответвлений от межреберных T11 и Т12 нервов [38]. В одно из последних исследований по сравнению использования DIEP-лоскутов при реконструкции молочной железы J. Beugels и соавт. были включены 67 пациентов с 94 иннервированными лоскутами и 58 пациентов с 80 неинервированными [7]. Сравнение показателей теста Семенса–Ванштейна на до-операционном и послеоперационном этапах продемонстрировало достоверно более эффективное восстановление чувствительности молочной железы при использовании лоскутов с восстановлением чувствительного нерва (скорректированная разница -0,48; p=0,017).

M. Mayo-Yánez и соавт. провели систематический обзор по использованию DIEP лоскута в реконструкции головы и шеи [28]. Было найдено всего 31 исследование, в которых было описано 185 лоскутов. В основном анастомозы выполнялись с верхней щитовидной артерией и внутренней яремной веной.
Было выявлено, что в 5% случаев наблюдался некроз и отторжение аутотрансплантата вследствие тромбоза и венозного застоя. Другие осложнения в виде краевого некроза, расхождения ран и др. были отмечены в 16,1%. В рассмотренных статьях чаще всего (30,51%) DIEP-лоскут применялся
для восстановления языка. Также приведен пример исследования, в котором был использован чувствительный лоскут для реконструкции языка [1]. Авторы считают, что при правильном позиционировании и выделении сосудистой ножки возможна диссекция лоскута с достаточной длиной питающих сосудов и DIEP-лоскут является перспективным и необоснованно редко применяемым при замещении дефектов области головы и шеи. Методика и клинические примеры использования DIEP- лоскута для восстановления щечной области и субтотальной реконструкции языка наглядно продемонстрировали T. Yano
и соавт. [41].

Интересно применение другого перфорантного лоскута с возможностью реиннервации. В 2016 г. A.R. Molina и соавт. изучили заднюю поверхность голени в качестве донорского участка для забора тонких и эластичных перфорантных лоскутов [29]. Было проведено подробное анатомическое исследование на трупах возможности забора лоскутов на ветвях медиальной
икроножной артерии, а также на подошвенной артерии, представлены схемы и рисунки строения данной области. В 2020 г. проведен ретроспетивный анализ функциональных результатов лечения 38 пациентов, которым была выполнено восстановление полости рта кожно-фасциальным лоскутом на перфоранте медиальной икроножной артерии [30]. Средняя длина диссекции сосудистой ножки лоскута составила 44,5 см (диапазон 18–90 см). Авторы рекомендуют применение данного лоскута для замещения дефектов средних и малых размеров как альтернативу лучевого лоскута. При этом описанный лоскут имеет такие преимущества, как минимальное повреждение донорской зоны, достаточную длину сосудистой ножки, возможность одновременного выполнения операции двумя бригадами хирургов, и, что более важно – достижение хороших функциональных и эстетических результатов.Также в качестве альтернативы для закрытия дефектов полости рта средних размеров возможно использование перфорантного пахового лоскута на поверхностной артерии, огибающей подвздошную кость – SCIP-лоскут (superficial circumflex iliac artery perforator). Впервые данный лоскут описан I. Koshima в 2004 г. для реконструкции дефектов конечностей [22]. Однако его успешное использование для замещения дефектов полости рта было представлено T. Iida и соавт. лишь в 2014 г. [16]. Авторами изложены ретроспективные результаты лечения 12 пациентов, которым была выполнена успешная реконструкция SCIP-лоскутом на базе Токийского медицинского университета. Не было зарегистрировано каких-либо осложнений.

Средний размер лоскута составил 12,8х6,3 см (диапазон от 4х2 до 18х8 см), при этом средняя длина ножки составила 7,1 см (диапазон от 6,0 до 9,0 см). Преимуществами SCIP-лоскута являются минимальное повреждение донорского участка без забора мышечного компонента и возможность скрыть шов под нижним бельем, регулируемая толщина лоскута от сверхтонкого до более объемного, длинная сосудистая ножка и, что более важно, возможность включения чувствительного нерва – боковой кожной ветви 12-го межреберного нерва [18].

Обсуждение
С развитием микрохирургической техники и различных методов реконструкции, важным становиться не только замещение дефектов и выживаемость лоскутов, но и достижение эстетических и, главное, функциональных результатов. Рациональным следствием этой эволюции является использование свободных реиннервируемых аутотрансплантатов. Несмотря на многочисленные исследования, сохраняются споры о том, стоит ли выполнять реиннервацию, удлиняет ли это время операции, приводит ли к улучшению результатов лечения. По сей день нет унифицированных протоколов и опросников для различных реконструируемых областей, которые бы позволили достоверно оценить степень восстановления чувствительности, потенциальную возможность улучшения функциональных результатов и качества жизни пациентов.

Спонтанное восстановление чувствительности в лоскуте без реиннервации научно объяснимо. Наиболее важным фактором для восстановления чувствительности лоскутов без иннервации является прорастание аксонов от реципиентного ложа к поверхности лоскута [4]. Ранее был описан механизм восстановления чувствительности в кожных трансплантатах. R.W. Dykes и соавт. [12] в исследовании 9 пациентов выполняли биопсию участка перемещенного аутодерматрансплантата и обнаружили, прорастание нервных волокон в реципиентное ложе и края кожного лоскута. В другом исследовании M. Bayramigli и соавт. [6] выполняли биопсию свободных нереиннервированных мышечных аутотрансплантатов, однако прорастания нервных волокон через реципиентное ложе не выявлено, наблюдалась лишь незначительная зона реиннервации по периметру лоскута. Данные противоречия могут быть объяснены тем, что полнослойные кожные трансплантаты содержат структуры-мишени для прорастания нервов, такие как волосяные фолликулы, мышцы, поднимающие волос, и потовые железы, а прослойка мышцы в мышечно-кожном лоскуте не позволяет обеспечить механизм цитотаксиса к деривиатам кожи, находящимся в кожной площадке лоскута.

Интересен также факт, описанный теми же авторами в исследовании на животных, что реиннервация кожи значительно лучше у животных с реиннервированными свободными кожно-мышечными лоскутами, чем у животных с неиннервированными кожно-мышечными лоскутами. M. Bayramigli
и соавт. [6] предполагают, что нерв, входящий в состав лоскута, также может быть структурой-мишенью для прорастания чувствительных волокон. Таким образом, становиться более понятным наблюдение, описанное многими исследователями, что восстановление чувствительности происходит чаще у пациентов с фасциально-кожными лоскутами, чем у пациентов с мышечно-кожными лоскутами.

Феномен того, что дискриминационная чувствительность в реконструируемом неоязыке становиться даже лучше, чем в первоначальном донорском участке, также научно объясним. Он может быть обусловлен спецификой язычного нерва, имеющего более высокий уровнь усиления сигналов в синапсах нейронов и большую зону представления языка в сенсорной системе коры головного мозга, т.н. «гомункулусе», по сравнению с корковой зоной донорского нерва [24]. Данное наблюдение также доказывает привилегированность выбора язычного нерва в качестве реципиентного.
L.H. Yap и соавт. [42] проводили исследование восстановления чувствительности в реиннервируемых и нереиннервируемых лоскутах у 14 пациентов, которым выполнялась реконструкция молочной железы s-TRAM лоскутом. Наблюдение проводилось в течение трех лет, и авторы проводили тестирование монофиламентами Семенса–Ванштейна и строили картограммы
восстановления чувствительности, обозначая разными цветами точки наибольшей и наименьшей чувствительности. Был сделан вывод, что в неиннервируемых лоскутах чувствительность восстанавливалась от периферии к центру и оставалась нечувствительной в центре, тогда как в иннервируемых лоскутах восстановление шло от центра к периферии, и с течением времени степень чувствительности улучшалась и охватывала фактически всю зону реконструкции.M.A. Kuriakose и соавт. [24] также сделали аналогичный вывод, что спонтанная реиннервация возможна в неиннервированных лоскутах, однако для ее возникновения требуется больше времени, и она не восстанавливает адекватную функциональную чувствительность и не дает полезного тактильного ощущения или дискриминационной чувствительности.

Заключение
Реконструкция органов полости рта путем микрохирургической аутотрансплантации после радикального хирургического лечения является наиболее перспективным методом для возвращения пациентов к нормальной жизни, обеспечения функций глотания и речи, социальной реабилитации.

Несмотря на то что необходимость восстановления чувствительного
нерва при восстановлении различных частей тела остается спорной, с течением времени появляется все больше методик выделения лоскутов с включением как одного, так и нескольких чувствительных нервов. Большинство авторов склоняются к мнению, что диссекция и анастомозирование чувствительного нерва незначительно удлиняют продолжительность операции, предпочтительно используют иннервированные лоскуты у молодых пациентов с ожидаемым лучшим достижением функциональных и эстетических результатов. Таким образом, необходимы дальнейшие исследования по усовершенствованию этой методики.

Скачать статью в PDF