Морфогенетические и структурные особенности нижней челюсти

В отличие от длинных костей, в нижней челюсти (НЧ) встречаются 2 разных типа окостенения. Большая часть тела и ветви следуют прямой внутримембранной схеме окостенения, направляемой меккелевым хрящом. Кроме того, НЧ имеет 3 пары вторичных центров окостенения: венечный, симфизарный и мыщелковый, которые окостеневают за счет непрямого эндохондрального окостенения. Мыщелок НЧ – важный центр роста НЧ и связан с краниофациальным ростом и окклюзией. HEAD AND NECK RUSSIAN JOURNAL Vol 13, №2 – 2025 В процессах ремоделирования НЧ, как и в других костях скелета, принимают участие следующие виды клеток: клетки остеогенного дифферона, участвующие в образовании костной ткани (преостеобласты, остеобласты, остеоциты) и остеокласты, которые дифференцируются из моноцитов крови и костного мозга. Имеются некоторые функциональные различия между остеобластами челюстей и трубчатых костей. Так, остеобласты челюстей проявляют меньшую чувствительность к паратиреоидному гормону и обладают более высоким ангиогенным потенциалом за счет экспрессии факторов с ним связанных. Остеоцитарный «фенотип» челюстных костей представлен обоими типами клеток с преобладанием уплощенных форм. Остеокласты челюстей и длинных костей имеют различие в клеточной морфологии и реакции на субстра- ты. Образование остеокластов из клеток предшественников костного мозга в челюстной кости отличается от образования таковых в трубчатых костях. Предшественники остеокластов челюстей и длинных костей различаются по динамике остеокластогенеза: в клеточных культурах, полученных из длинных костей, остео- класты формировались быстрее, чем в культурах челюстей. Остеокласты челюсти имеют бо`льшие размеры. Костная структура находится в прямой взаимосвязи с ее составляющими – органической и минеральной. В НЧ коллаген обладает свойствами незрелой кости, которая имеет более низкую степень минерализации, чем трубчатые кости, что приводит к большему его содержанию. Коллагеновые фибриллы способствуют гибкости костей, а минеральные вещества увеличивают их жесткость. Таким образом, особенности типов окостенения, морфогенетически специализированого клеточного пула и коллагенового каркаса, формируют уникально структуированную форму нижнечелюстной кости, обусловливая ее подвижность и гибкость, которые необходимы, для того чтобы выдерживать постоянные и разнонаправленные нагрузки таких функций, как жевание и речь.
Ключевые слова: нижняя челюсть, морфогенез, меккелев хрящ, окостенение, ремоделирование, остеобласты, остеоциты, остеокласты, коллаген
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

In contrast to the long bones, two distinct types of ossification occur in the mandible. The corpus and rami mostly follow a direct intramembranous ossification pattern routed by Meckel’s cartilage. In addition, the mandible has three pairs of secondary ossification centers: the coronal, symphyseal, and condylar, which ossify by indirect endochondral ossification. The mandibular condyle is an important growth center of the mandible and plays a role in craniofacial growth and occlusion. As in other bones, the following types of cells are involved in the remodeling processes of the mandible: cells of the osteogenic lineage involved in bone tissue formation (preosteoblasts, osteoblasts, osteocytes) and osteoclasts that differentiate from monocytes of blood and bone marrow. There are some functional differences between osteoblasts of jaws and tubular bones. Thus, jaw osteoblasts show less sensitivity to parathyroid hormone and have a higher angiogenic potential due to the expression of specific factors. The osteocytic phenotype of jaw bones is represented by both cell types with a predominance of flattened forms. Osteoclasts of jaw and long bones differ in cell morphology and reaction to substrates. The formation of osteoclasts from bone marrow precursor cells in the jaw differs from that in tubular bones. Osteoclast precursors of jaw and long bones differ in the dynamics of osteoclastogenesis: in the cell cultures obtained from long bones, osteoclasts form more rapidly than in jaw-derived cultures. Jaw osteoclasts are larger in size. Bone structure is in direct relationship with its constituents — organic and mineral. In the mandible, collagen has the properties of immature bone, which has a lower degree of mineralization than tubular bone, resulting in a higher content of collagen. Collagen fibrils contribute to bone flexibility, while minerals increase bone stiffness. Thus, the peculiarities of ossification types, morphogenetically specialized cell pool, and collagen framework form a uniquely structured shape of mandible causing its mobility and flexibility, which are necessary to withstand constant and multidirectional loads during mastication and speech. Keywords: mandible, morphogenesis, Meckel’s cartilage, ossification, remodeling, osteoblasts, osteocytes, osteoclasts, collagen Conflicts of interest. The authors have no conflicts of interest to declare. Funding. There was no funding for this study

В отличие от длинных костей в нижней челюсти (НЧ) встре- чаются 2 разных типа окостенения. Бо`льшая часть тела и ветви НЧ следуют прямой внутримембранной схеме окостенения, направляемой меккелевым хрящом [1]. Кроме того, НЧ имеет 3 пары вторичных центров окостенения: венечный, симфизар- ный и мыщелковый, которые окостеневают за счет непрямо- го/эндохондрального окостенения. Хотя первые 2 полностью окостеневают до рождения и в течение первого года жизни, соответственно, остаток мыщелкового хряща сохраняется до конца второго десятилетия жизни, обеспечивая механизм роста НЧ так же, как и эпифизарная пластинка делает в длинных костях [1]. Мыщелок НЧ имеет отличительные особенности. Он обладает способностью к разнонаправленному росту, и хотя рост мыщелков достигает своего пика в период полового созре- вания, мыщелковый хрящ остается активным на протяжении всей жизни и способен адаптироваться к функциональным требованиям. Таким образом, мыщелок НЧ – важный центр роста НЧ и связан с краниофациальным ростом и окклюзией [1]. Ремоделирование челюстей происходит быстрее, чем у других костей скелета [2]. Это связано с двумя факторами: 1. Морфогенез челюсти, которая формируется из клеток нерв- ного гребня, а не из мезодермы [3], кроме того, она подвер- гается внутримембранной, а не эндохондральной оссифи- кации [4]. Что касается стволовых клеток, происходящих из челюсти, то стромальные клетки костного мозга обладают более высоким остеогенным потенциалом и различными характеристиками по сравнению со стволовыми клетками, образующимися в других костях скелета [5–7]. 2. Особенности самого процесса ремоделирования, где посто- янное обновление осуществляется в основном механическим нагрузочным стимулом (силами) во время жевания. Этот про- цесс особенно выражен в альвеолярной кости, где скорость этого процесса в 6 раз выше, чем в бедренной кости [8–13]. В процессах ремоделирования НЧ, как и в других костях скелета, принимают участие следующие виды клеток: клетки остеогенного дифферона, участвующие в образовании костной ткани (преостеобласты, остеобласты, остеоциты) и остеокласты, которые дифференцируются из моноцитов крови и костного мозга [14–18]. Остеобласты – клетки костной ткани, которые участвуют в образовании остеоида, а также регулируют минеральный обмен и минерализацию. Морфологически – это клетки куби- ческой формы, локализующиеся на поверхности кости вместе с их предшественниками, где они формируют плотный слой. Характерным признаком остеобластов является интенсивное развитие гранулярной эндоплазматической сети. Ее мембраны образуют сложную систему каналов и цистерн, которые зани- мают значительную часть цитоплазмы. Цитоплазма имеет много свободных полисом, выявлены округлые включения, которые определены как фосфолипидные гранулы [19–21]. Остеобласты формируют сначала тонкий слой органиче- ской стромы (остеоидной ткани, предкости), которая затем кальцинируется. Участие остеобластов в минерализации межклеточного вещества сводится к синтезу и секреции щелочной фосфатазы, накоплению и секреции ионов каль- ция, фосфора с помощью митохондриальных везикул, энер- гетическому обеспечению начальных этапов минерализации, регуляции обмена минеральных веществ между кровью и костью. Однако не исключено, что остеобласты принимают участие в деградации коллагена, протеогликанов и гликопро- теидов [20–22]. Ультраструктура остеобластов характерна для секреторной клетки. Основным продуктом ее секреторной активности является проколлаген. Помимо этого, остеобла- сты секретируют аморфные компоненты костного матрикса. Остеобласты характеризуются большим содержанием гидро- литических ферментов, в частности щелочной фосфатазы, которая принимает участие в процессах остеогенеза. Кроме того, в них выявлены кислая фосфатаза, β-глюкозидаза, ами- нопептидаза, фосфоамилаза и прочие ферменты [19–23]. По особенностям морфологии, уровню биосинтетической активности, топографическим взаимоотношениям с зоной минерализации выделяют 4 типа или состояния остеобластов [19]. Остеобласты I типа – молодые клетки с эксцентрично расположенным ядром. По строению такие остеобласты наи- более близки к преостеобластам, с которыми связаны пере- ходные формы. В них активно проходят процессы синтеза р-РНК, коллагена, сульфатированных гликозаминогликанов. Остеобласты ІІ типа – зрелые функционально активные клетки. При идентификации с помощью световой микроскопии напо- минают остеобласты I типа, однако имеют больший размер, располагаются на костных трабекулах метафиза в участках активного остеогенеза. В них проходит активация процессов специфического биосинтеза и, прежде всего, биосинтеза кол- лагеновых белков. Остеобласты ІІІ типа (гипертрофированные остеобласты или клетки «депо коллагена») находятся лишь в участках активного остеогенеза. В этих клетках постепенно уменьшается интенсивность специфического биосинтеза, и они превращаются в своеобразное «депо» синтезированного продукта. В ходе остеопластического процесса остеобласты ІІІ типа претерпевают частичную или полную деструкцию и регистрируются как неактивные по отношению к специфиче- скому биосинтезу – остеобласты ІV типа, или «отдыхающие». Они сплюснуты и менее базофильны. Размещены остеобласты преимущественно в остеогенном слое надкостницы, а также в периваскулярных остеонах. Дифференцированный остео- бласт – клетка, плазматическая мембрана которой не везде хорошо выражена. Поверхность клетки покрыта большим количеством микроворсинок [19]. Взаимодействие между осте- областами осуществляется посредством различных трaнсмем- бранных протеинов (интегринов, коннексинов, кадгеринов). На их поверхности имеются специфические рецепторы (для цитокинов, гормонов, факторов роста), с помощью которых поддерживаются клеточные функции и осуществляется воз- можность к реагированию на метаболические и механические раздражители [24]. Период жизни остеобластов, в течение которого они увеличивают объем остеоида на 0,5–1,5 мм за сутки, колеблется от 3 дней у молодых кроликов и до 8 недель у людей. Со временем остеобласты могут «захватываться» в их собственный кальцифицированный матрикс, изменяют свой фенотип и превращаются в остеоциты. Эти клетки продолжают существовать, значительно уменьшая количество внутрикле- точных органоидов и продукцию матричных протеинов. Они сохраняют связь с другими подобными клетками, а также с костно-подкладочными клетками (неактивными остеобласта- ми) на костной поверхности, создавая обширную сеть меж- клеточной коммуникации. Имеются данные о функциональной роли этих клеточных связей в считывании информации при определении места нового костеобразования [25, 26]. Следует отметить, что имеются некоторые функциональные различия между остеобластами челюстей и трубчатых костей. Так, остеобласты челюстей проявляют меньшую чувствитель- ность к паратиреоидному гормону и обладают более высоким ангиогенным потенциалом за счет экспрессии факторов, с ним связанных [27, 28]. Остеоциты происходят из остеобластов, но морфологически и функционально отличаются от последних. Остеоциты – самые многочисленные клетки кости. Их морфология различается в разных типах костей. Удлиненные остеоциты находятся в длинных костях, несущих нагрузку, которые преимущественно нагружаются параллельно их продольному направлению. С другой стороны, круглые остеоциты обнаруживаются в плоских костях, таких как свод черепа, и нагруженные гораздо более низкими амплитудами, радиально и/или тангенциально, из-за внутричерепного давления и/или жевания [29]. Что касается челюстных костей, то их остеоцитарный «фено- тип» представлен обоими типами клеток с преобладанием уплощенных форм [30]. Имеется предположение, что на их морфологию и ориентацию влияет направление механической нагрузки. Лакуны остеоцитов совпадают с ориентацией колла- геновых волокон, которая может соответствовать ориентации деформации растяжения в кости [31–33]. Остеоциты содержат меньше органоидов типа рибосом и эндоплазматического ретикулума, чем остеобласты, и имеют уплощенное ядро. Наличие большого числа филоподий и цито- плазматических расширений позволяет осуществлять связь между ними и с другими живыми костными клетками. Они образуют в окружающем минерализованном костном матриксе лакуны (пещеры), узкие туннели (канальцы), которые наполне- ны фибриллами коллагена и интерстициальной жидкостью – посредником метаболического обмена с клеткой. Они создают истинный трехмерный синцитий, в котором начинают опре- деляться их функции [19]. Ультраструктурные исследования остеоцитов показывают, что эти остеогенные клетки имеют небольшое ядро, цитоплазму с малым числом митохондрий и пластинчатым комплексом, величина которых колеблется в зависимости от активности клеток. По данным электронно- микроскопических исследований, в трабекулярной кости выде- лено 3 фазы развития остеоцитов: в первой фазе по структуре остеоциты подобны остеобластам, во второй фазе происходит редукция эндоплазматической сети и пластинчатого комплекса, появляются цитоплазматические отростки. В остеоцитах третьей фазы отмечены дегенеративные изменения [19]. S. Luk и соавт. [34] выделяют 3 типа остеоцитов по морфологическим и функ- циональным признакам. Остеоциты первого типа – молодые, «продуцирующие», которые напоминают активные остеобласты и способны синтезировать компоненты костного матрикса. Размещаются в остеонах близ стенок широких каналов. Стенки их лакун не имеют пограничной мембраны. Остеоциты второго типа – «резорбирующие», или зрелые. Локализуются в остеонах с широкими гаверсовыми каналами и по периферии этих кана- лов; характеризуются хорошо развитым пластинчатым комплек- сом и уменьшением площади гранулярной эндоплазматической сети. Они способны синтезировать и секретировать лизосомные ферменты. Третий тип остеоцитов – «дегенерирующие». Они находятся в системах вставочных пластинок и по периферии остеонов. Остеоциты играют значительную роль в деструктури- зации окружающего их костного матрикса в процессе остеолиза и способны формировать некоторое количество костной ткани. Наиболее детально гидролиз остеоцитами окружающего их матрикса исследовал в 60-е гг. XX в. L. Belanger [35, 36]. Автор назвал этот феномен остеоцитарный остеолиз (osteocytic osteolisis), включив в данное понятие морфологические характе- ристики локального остеоцит-контролируемого типа резорбции, не зависящие от остеокластов и имеющие отношение к гомео- стазу кальция в организме. Механизм действия остеоцитов при остеоцитарном остеолизе (пазушная резорбция, А.В. Русакова) объясняется выработкой ими кислых полисахаридов и протеолитических ферментов, разрушающих компоненты основного вещества кости [37–39]. Наиболее подробно морфологическую картину остеоцитарного остеолиза описал J. Duriez, который выделил несколько морфо- логически визуализируемых стадий этого процесса: расширение лакун с наличием менее кальцифицированной пограничной зоны, чем окружающее вещество, их слияние, что морфоло- гически визуализируется как «соты» (nid d’abeilles), слияние которых в дальнейшем приводит к образованию пазух (пазухи А.В. Русакова) [37, 39]. В современной остеологии доминируют представления о том, что остеоциты, обладая механосенсорной функцией [40–43], регулируют вектор активности остеобластов и остеокластов [44–47], а также участвуют в метаболизме фосфата и кальция, поддерживая параметры гомеостаза в организме [45, 46] путем ремоделирования перилакунарного матрикса [47–50]. На основании детальных электронно-микроскопических исследований C.A. Baud [47] представил первые классические морфологические доказательства остеоцитарного ремодели- рования как единого фазового процесса. Автор выделил осте- оциты остеобластического и остеокластического типов (des osteocytes aspect osteoclastique, aspect osteoblastique). Феномен интралакунарной резорбции проявляется изображением лакун, имеющих шероховатый край, и остеоцитов, снабженных микро- ворсинками – аналогично остеокластам. Лакуны остеоцитов остеобластического типа, формирующих ткань, имеют гладкий интралакунарный край, окружающий эти клетки. По мнению автора, резорбционные и синтетические функции остеоцитов отражают фазовые изменения активности физиологических механизмов гомеостатической регуляции клеток. Активность и направленность действия остеоцитарного ремоделирования в каждый момент времени в каждой точке скелета определя- ются изменениями нейрогуморальных влияний и механической нагрузки. В процессе этого типа ремоделирования происходит трансформация формы и размеров лакунарно-канальцевого пространства без изменения геометрии кости. Остеоцитарное ремоделирование – один из элементов иерархически органи- зованных механизмов локальной перестройки скелета, обес- печивающий, в т.ч. устойчивость параметров минерального гомеостаза и сопровождающийся существенными локальными изменениями минеральной плотности костной ткани [46–51]. В то же время в клинической практике остеоцитарному ремодели- рованию до настоящего времени не придается существенного значения. Остеокласты, многоядерные клетки, возникающие в резуль- тате слияния предшественников миелоидного происхождения, отвечают за резорбцию кости и играют важную роль в ее ремо- делировании. Принято считать, что все остеокласты похожи, но недавние исследования предполагают гетерогенность остеокла- стов на разных участках кости [52]. Кроме того, остеокласты челюстей и длинных костей имеют различия в клеточной мор- фологии и реакции на субстраты [53]. Например, образование остеокластов из клеток, предшественников костного мозга в челюстной кости, отличается от образования таковых в труб- чатых костях. Также было обнаружено, что предшественники остеокластов челюстей и длинных костей различаются по дина- мике остеокластогенеза: в клеточных культурах, полученных из длинных костей, остеокласты формировались быстрее, чем в культурах челюстей. Кроме того, остеокласты челюсти имеют бо`льшие размеры [53]. Главная особенность остеокластов – их способность к резорб- ции полностью минерализованной кости. Остеокласты проис- ходят из гематопоэтических стволовых клеток и напоминают макрофаги. Остеокласты – высокомиграционные многоядерные и поляризованные клетки, несущие в себе необходимый арсенал лизосомальных ферментов [50]. Они высокоспециализированы и содержат несколько уникальных ультраструктурных характе- ристик, таких как плеоморфные митохондрии, вакуоли, и лизо- сомы [51]. А. Хэм, Д. Кормак [54] различают в них 4 области: 1) «гофрированная каемка» – часть цитоплазмы, которая непо- средственно прилегает к костной поверхности, где происходит резорбция; она образована отростками типа микроворсинок; 2) светлая зона, или зона герметизации, которая окружает область «гофрированной каемки»; 3) область пузырьков и вакуолей; 4) базальная часть клетки, где находятся ядра, митохондрии, полисомы и каналы гранулярной эндоплазматической сети, а также структуры пластинчатого комплекса. В исследованиях с использованием растровой электронной микроскопии [55] отмечено, что в функциональном отношении среди остеокластов выделяют: преостеокласты, отдыхающие и активные остеокла- сты. Преостеокласты содержат многочисленные лизосомы, митохондрии, развитый пластинчатый комплекс и гранулярную эндоплазматическую сеть. В них отсутствуют мелкие пузырьки [55]. Отдыхающие остеокласты отдалены от поверхности кости. По своему ультраструктурному строению они подобны актив- ным резорбирующим остеокластам, отличаются отсутствием в них «гофрированной каемки», светлой зоны и равномерным распределением мелких пузырьков. В активных остеокластах эти пузырьки концентрируются над «гофрированной каемкой», для которой они являются мембранным резервуаром [54, 55]. Активность гидролитических ферментов в остеокластах изме- няется в зависимости от функциональной активности последних [56]. Гистологическим свидетельством резорбционной активно- сти остеокластов служит их расположение в небольших углу- блениях, которые они и образуют. Подобные углубления носят название лакун Хаушипа, или ниш резорбции. В остеокластах может быть от двух до сотни ядер. Иногда на срезах видны темные сморщенные, неправильной формы или даже пикно- тические ядра. В этих случаях можно предположить, что они принадлежат старым и погибающим клеткам. Цитоплазма в зависимости от функциональной стадии может быть базофиль- ной и ацидофильной. В функционально активном состоянии она имеет хорошо развитые органоиды, такие как эндоплазма- тическая сеть, пластинчатый комплекс, митохондрии [54, 57]. Обычно на той стороне клетки, которая расположена ближе всего к костной поверхности, содержится меньше всего ядер, чем на противоположной стороне. Цитоплазма большинства остеокластов вблизи костной поверхности слабо окрашена и сильно вакуолизирована. Между остеокластами и костной поверхностью, особенно если остеокласт находится в лакуне Хаушипа, можно видеть многочисленные щетиноподобные прямые микроворсинки, образующие гофрированную каемку. Активизированные остеокласты в состоянии резорбировать 200 000 мкм3 кости в сутки, сформированной 7–10 поколениями остеобластов со средней продолжительностью жизни 15–20 дней [58]. Костная структура находится в прямой взаимосвязи с ее составляющими – органической и минеральной. Органическая часть костного матрикса состоит в основном из двухфазного композитного материала: минерального и фибриллярного кол- лагена. Основной коллаген кости – это коллаген I типа, содержа- ние которого составляет примерно 95%. Другие типы коллагена, такие как III [59] и V [60], присутствуют в незначительном объеме и, по-видимому, модулируют диаметр коллагеновых фибрилл типа I [61]. Минеральный компонент и фибриллярный коллаген I типа тесно связаны друг с другом; последний функционирует как трехмерный шаблон, который организует отложение и рост первого [62]. Кость приобретает устойчивость к внешним воз- действиям благодаря хорошо организованному архитектур- ному расположению минеральной составляющей и фибрилл коллагена I типа. Природа и степень посттрансляционных модификаций кол- лагена, многие из которых для него уникальны [63], связаны с организацией минеральных и коллагеновых фибрилл [62]. Одна из таких модификаций – межмолекулярное ковалентное сшива- ние коллагена, инициированное ферментативным окислитель- ным дезаминированием определенных остатков лизина (Lys) и гидроксилизина (Hyl), лизилоксидазой (LOX), способствует прочности костей. Фактически, ингибирование активности LOX лафирогенами нарушает сшивание, что приводит к снижению прочности кости, вызванной повышенной растворимостью и аномальной структурой коллагеновых фибрилл [64, 65]. Другая модификация – ферментативное гидроксилирование определенных остатков Lys лизилгидроксилазой (LH), также может контролировать организацию костного матрикса. Hyl выступает участком гликозилирования [65, 66], и полученные гликозилированные остатки оказывают отрицательное воздей- ствие на созревание коллагена [66–68], фибриллогенез и мине- рализацию [66, 67]. Кроме того, эта модификация определяет характер межмолекулярного сшивания коллагена. Среди 3 изо- форм LH (LH1, 2 и 3), LH2b, сплайсированный вариант LH2, ката- лизирует гидроксилирование остатков Lys в C- или N-концевом, нетрехспиральном домене (т.е. телопептидном домене) коллаге- на, который затем направляет последующее поперечное сшива- ние по пути альдегидной формы лизина (Hylald), в частности в минерализованных тканях [69]. Эктопическая активация пути за счет сверхэкспрессии LH2b ведет к дефектному фибриллогенезу коллагена и минерализации матрикса [70]. LH1 катализирует гидроксилирование Lys в тройном спиральном домене, в то время как LH3 обладает активностью LH и, что более важно, активностью галактозилгидроксилизин-глюкозилтрансферазы HylaldHylald [65]. В начале специфичного для костей пути перекрестного сши- вания остаток Hyl в домене телопептида (образованный LH2b) превращается в альдегид (Hylald) с помощью LOX. Иминовые межмолекулярные двухвалентные связи образуются первыми, а затем они превращаются в трехвалентные в результате реак- ций конденсации. Связь с Hyl (образованным LH1) в спираль- ном домене соседней молекулы образует иминиевую связь, дегидродигидроксилизинонорлейцин (deH-DHLNL), напротив, когда пары с Lys образуют дегидрогидроксилизинонорлейцин (deH-HLNL). Основная зрелая сшивка, пиридинолин (Pyr), представляет собой продукт созревания deH-DHLNL, образо- ванный любой из следующих реакций конденсации: 1) кон- денсация двух их кетоаминов посредством отщепления Hyl; 2) конденсация кетоамина и или 3) конденсация deH-DHLNL и его кетоамина. Минорной зрелой поперечно-сшитой фор- мой является дезоксипиридинолин (d-Pyr), лизиловый аналог Pyr, состоящий из двух и одного Lys в спиральном домене. Поскольку реакции конденсации поперечных связей обычно являются спонтанными, скорость обмена является важным фактором в регуляции их созревания. Например, коллаген периодонтальной связки имеет менее стабильные связи из-за высокой скорости обмена, что в свою очередь приводит к их более легкому разрушению [66]. Таким образом, биомеханическая роль коллагена в кости связана не только с его количеством, но и с его молекулярной стабильностью и сшиванием молекул. Возрастное снижение содержания коллагена в НЧ нелинейно коррелирует с максимальным напряжением на изломе и моду- лем упругости по сравнению с гребнем подвздошной кости человека [71]. Это не означает, что различия в содержании кол- лагена обязательно ответственны за эти изменения, а означает только то, что они связаны с ними. В других местах, таких как головка и шейка бедренной кости, изменений в содержании коллагена не обнаружено [72]. Другие особенности НЧ, такие как высокая скорость ремоделирования и степень минерализации, могут независимо влиять на его содержание и, как следствие, на механические свойства. Содержание коллагена в НЧ боль- ше, чем в плечевой и бедренной костях [73]. Физиологическая основа этого высокого содержания неясна. Одно из возможных объяснений – более высокая скорость обменных процессов, протекающих в НЧ. Следовательно, в НЧ коллаген обладает свойствами незрелой кости, которая имеет более низкую степень минерализации, чем трубчатые кости, что приводит к большему его содержа- нию. Коллагеновые фибриллы способствуют гибкости костей, а минеральные вещества увеличивают их жесткость [74]. В результате НЧ более гибкая, чем длинные кости. Это меха- ническое свойство делает кость хорошо приспособленной к постоянным разнонаправленным силам, связанным с жеванием и речью. Другое возможное объяснение высокого содержания коллагена НЧ – относительно низкое количество неколлагено- вых белков. Хотя содержание минералов и коллагена обычно имеет отрицательную корреляцию, уменьшение коллагена иног- да компенсируется увеличением неколлагеновых белков [75]. Если НЧ имеет меньшее количество неколлагеновых белков, тогда она будет иметь бо`льшую долю коллагена. Еще одним объяснением высокого содержания коллагена в НЧ является низкое гидроксилирование, что уже предполагает более толстые фибриллы коллагена, которые соответствуют его большему количеству [71–75]. Заключение Таким образом, особенности типов окостенения, особенности морфогенетически специализированого клеточного пула и кол- лагенового каркаса, формируют уникально структуированную форму нижнечелюстной кости, обусловливая ее подвижность и гибкость, которые необходимы для того, чтобы выдерживать постоянные и разнонаправленные нагрузки таких функций, как жевание и речь.